Le Nyingmapa désigne la plus ancienne lignée du Bouddhisme tibétain, le terme "Nyingma" signifiant "ancien". L'école Nyingmapa fut fondée au VIIIe siècle par Padmasambhava venu de l'Inde au Tibet. Celui-ci fut ainsi le premier maître bouddhiste tantrique du Tibet. Les moines de cette école ont l'habitude de porter des bonnets rouges, d'où le nom d' « école des coiffes rouges » donnée à la lignée Nyingmapa.

Après Padmasambhava, d'autres maîtres du Bouddhisme tantrique tels Dharmakirti, Buddhaguhya, Vimalamitra… vinrent également au Tibet répandre l'enseignement du Vajrayana. Dharmakirti répandit le Yoga Tantra. Buddhaguhya diffusa les Kriya et Carya Tantras, et Vimalamitra propagea l'Anuttara Tantra.

Dans les premiers temps, les adeptes du Nyingmapa étaient encore dispersés et les organisations fractionnées. Il n'y avait pas de monastère. Les contenus des enseignements n'étaient pas homogènes et les types de transmissions étaient multiples. Par ailleurs, un certain nombre d'adeptes incluaient encore des éléments de l'ancienne religion du Tibet (le Bon) dans le Bouddhisme tantrique.

Au XIe siècle, des monastères Nyingmapa furent construits et leurs activités prirent une certaine envergure. L'école Nyingmapa fut véritablement établie à cette époque-là, mais elle n'égala pas les autres écoles qui avaient déjà atteint une organisation stable et influente.

Par la suite, ce fut aux XVIe et XVIIe siècles que des temples bien structurés apparurent grâce notamment à l'impulsion du Ve Dalaï-Lama (bien que ce dernier fût le guide spirituel de l'école Gelugpa, il avait pratiqué certaines méthodes du Nyingmapa et il avait aussi écrit quelques ouvrages sur les enseignements du Nyingmapa).

Padmasambhava prédit qu'en raison d'un karma collectif, un désastre bouddhiste apparaîtrait au Tibet : la persécution du Bouddhisme par le roi Lang Darma. Il dissimula alors de multiples trésors du Vajrayana tels que des écrits tantriques, des objets rituels dans des rochers et dans d'autres lieux secrets. Il les plaça sous la garde de ses divinités protectrices (Dharmapalas). Padmasambhava fit vœu pour que des adeptes futurs pussent découvrir et mettre en pratique ces trésors afin de les propager. Ceci correspond à un des modes de transmission de l'école Nyingmapa : la transmission par les trésors spirituels cachés.

L'école Nyingmapa scinde tout l'enseignement bouddhiste en neuf véhicules :

• La voie des Auditeurs, celle des Eveillés pour soi et celle des Bodhisattvas : cet ensemble correspond aux trois véhicules de la voie des Sutras (Hinayana et Mahayana) transmis par Bouddha Sakyamuni en Corps d'émanation.
  
  
• Le Kriya Tantra, l'Upa Tantra et le Yoga Tantra : ces trois véhicules constituent les trois Tantras externes du Vajrayana enseignés par Vajrasattva en Corps de jouissance. (Remarque : après avoir atteint l'illumination, Bouddha Sakyamuni avait initialement enseigné le Bouddhisme tantrique. Mais la maturité spirituelle des êtres n'étant pas suffisante, cet enseignement ne fut ainsi pas diffusé. Bouddha Sakyamuni le confia à Vajrasattva, c'est-à-dire Bodhisattva Vajrapani, pour préserver et propager le Dharma tantrique.)
  
  
• Le Mahayoga (la  phase de génération), l'Anuyoga (la phase de perfection) et l'Atiyoga (la grande perfection) : ces trois véhicules correspondent au Tantra suprême du Vajrayana désigné sous le nom d'Anuttara Tantra et transmis par Adi-Bouddha en Corps absolu.